圣安德鲁斯大学始建于1410年，由一些自巴黎大学阿维尼翁基督教分离运动，和因盎格鲁-苏格兰战争而出逃的牛津剑桥的奥古斯丁神职人员，在这座沿海小镇设立了高等教育的机构，主要讲授神学、逻辑、宗教等课程。而收容了这批神职人员的圣安德鲁斯地区主教，亨利·沃德洛在1413年8月28日使得教建于十六世纪的圣玛丽学院大厅皇本笃十三世为圣安德鲁斯大学正式颁布教宗诏书，此举标志着圣安德鲁斯大学，这座历经六百年风雨的学府就此诞生。之后的1532年，英国国王詹姆斯五世也通过授予皇家大学宪章来给予圣安德鲁斯大学支持。
学校创立初期，主授神学与人文学科的圣约翰学院于1418年由蒙特罗斯罗圣安德鲁斯大学文学院权杖伯特和林多尔斯劳伦斯所设立；圣萨尔瓦托学院于1450年由主教詹姆斯·肯尼迪所
设立；圣伦纳德学院成立于则在1511年由大主教亚历山大·斯图尔特所设立。1538年，圣约翰学院由枢机主教詹姆斯·比顿更名为圣玛丽学院，其目的是鼓励传统的天主教教义研究从而反对新教的兴起。然而在1560年之后，苏格兰议会取消了罗马教皇的权威和管辖权，圣玛丽学院则成为了一所培养新教人员的教学机构。至今，许多那时的遗留的建筑仍在使用，如圣萨尔瓦托教堂，圣伦纳德学院礼拜堂和圣玛丽学院的庭院。
作为古老大学的权威象征，圣安德鲁斯大学还拥有三根可追溯至15世纪的具有浓郁中世纪色彩的权杖，它们往往出现在一些特定的庄严场合，如学生的毕业典礼，而它们也是无数曾毕业于此的学子的情感纽带，因为一代代的毕业生都层在它们面前静默伫立，在典礼上完成自己的人生转变。
如文学院的权杖，是最为古老的一根权杖，它于1416年1月被初步制造成型，并于约两年后的1418年完成，它由白银精心制成，且部分镀金，其上有圣迈克尔，圣安德鲁等宗教人物和苏格兰国王，道格拉斯伯爵等人物的图案。
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